Théodore est un jeune écureuil Chipmunk. Il vit dans la Forêt sauvage avec sa famille, et adore les anciennes légendes qui parlent des humains et de leur étonnante civilisation. En effet, ces derniers ont disparu et presque tous les animaux sont doués de parole. Théodore se rendra compte que les légendes disent vrai : il est entraîné par une inondation jusqu'à la Cité des Ruines, où il rencontre un curieux lézard, de menaçants rats-visons...mais aussi des amis inattendus : Ferdinand le porc-épic et Olive l'ourse volante ! La petite troupe s'envole finalement sur le vélocicoptère d'Olive vers le Mont des Brumes où a grandi l'ourse : une sorte de paradis défendu par de hautes falaises et un brouillard mortel...